Exploration de l'évolution du réseau métabolique chez les champignons - CEA - Commissariat à l’énergie atomique et aux énergies alternatives Access content directly
Theses Year : 2023

Exploring the evolution of metabolic networks in fungi

Exploration de l'évolution du réseau métabolique chez les champignons

Abstract

Metabolism is the set of biochemical reactions that occur within an organism. The sequence of these reactions forms metabolic pathways, and their interconnections constitute the organism's complete metabolic network. Reactions within the metabolic network are mostly catalyzed by enzymes, which are classified based on the specific reaction they catalyze. This metabolic network determines the organism's metabolic capacities, including its ability to use chemical compounds found in the environment and to synthesize new products. These networks evolve, giving rise to new pathways capable of producing new products or utilizing new substrates. To unravel the evolution dynamics of the metabolic network, we investigated the evolution of 910 enzyme activities (identified by EC-number) in 174 fungal species. Fungi serve as ideal models for this study due to their diverse metabolic profiles. They catabolize a wide variety of substrates, including lignin and cellulose, which are the most abundant biopolymers on earth. Moreover, fungi synthesize a variety of molecules, such as antibiotics and toxins. They also have successfully colonized every corner of the earth. The analysis of the conservation of the 910 enzyme activities across the studied species exhibited 454 enzyme activities being universally present in all the species, while the remaining 456 were associated with particular clades or specific species. By grouping enzyme activities according to their phylogenetic profiles' similarity, we can identify sets of enzyme activities specific to particular clades or species. Through a phylostratigraphy approach, we reconstructed the evolutionary history, encompassing both the losses and acquisitions of enzyme activities related to specific clades or species. Our study revealed that 860 of these enzyme activities were already present in fungal ancestors but half of them were subsequently lost during evolution, while 8 newly emerged as fungal-specific enzyme activities. The evolutionary origin of the remaining 42 enzyme activities could not be determined. We subsequently mapped the evolutionary information onto the metabolic network. The core of this metabolic network is mainly composed of primary metabolic pathways, while secondary metabolic pathways predominantly occupy the periphery. Using graph theory tools , we assess the localization of enzyme activities within the metabolic network. Lineage-specific enzyme activities tend to occupy the network's periphery, demonstrating lower connectivity compared to common enzyme activities. Often, these lineage-specific activities serve as alternatives to the common ones. Furthermore, when we group enzyme activities based on the similarity of their phylogenetic profiles, we observe that those with similar profiles tend to cluster together within the network. Our observations suggest that the loss of network-disrupting enzyme activity is tolerated for two reasons: either the affected portion of the subnetwork becomes dispensable, considering it as an accessory, or there exists an alternative enzyme activity to bridge the two sections. This study underscore the significant role of enzyme loss in driving fungal metabolic network evolution, revealing a noteworthy constraint on the emergence of specific enzyme activities. Enzyme activity losses played a pivotal role in delineating specific taxonomic groups during the course of evolution. Importantly, the metabolic network constrains the evolution of enzyme activities, with certain network positions being prone to losses.
Le métabolisme est l'ensemble des réactions biochimiques qui ont lieu dans un organisme. La séquence de ces réactions forme les voies métaboliques et leurs interconnexions constituent le réseau métabolique d'un organisme. Les réactions dans le réseau métabolique sont principalement catalysées par des enzymes qui sont classées en fonction de la nature de la réaction qu'elles catalysent. Ce réseau métabolique définit les capacités métaboliques de l'organisme, en particulier sa capacité à utiliser les composés présents dans son milieu et sa capacité à synthétiser de nouveaux produits. Les évolutions de ce réseau conduisent à l'émergence de nouvelles voies capables de développer de nouveaux produits ou d'utiliser de nouveaux substrats. Pour explorer l'évolution du réseau métabolique, nous avons analysé les activités enzymatiques de 174 espèces de champignons. En effet, les champignons sont d'excellents modèles, car ils présentent une grande diversité de profils métaboliques. Ils sont capables de cataboliser une grande variété de substrats, tels que la lignine et la cellulose, et de synthétiser une grande variété de molécules, telles que des antibiotiques et des toxines. Ils ont également colonisé une grande variété de niches écologiques auxquelles leur métabolisme s'est adapté. L'analyse de la conservation de 910 activités enzymatiques (identifiées par leur EC-number) chez les espèces que nous avons étudiées a montré que 454 activités enzymatiques sont présentes chez toutes les espèces, tandis que les 456 autres sont associées à des clades particuliers ou à des espèces spécifiques. En utilisant une approche phylostratigraphique, nous avons reconstruit l'histoire évolutive, englobant à la fois les pertes et les acquisitions, de ces activités enzymatiques. Notre étude a révélé que 406 de ces activités enzymatiques étaient déjà présentes chez les ancêtres des champignons, mais perdues par certaines espèces au cours de l'évolution, tandis que 8 sont des nouveautés spécifiques des champignons. L'origine évolutive des 42 activités enzymatiques restant n'a pas pu être déterminée. De plus, la classification des activités enzymatiques par similarité de profil phylogénétique nous indique que certains groupes d'activités enzymatiques ont co évolué au cours de l'évolution. Ces informations évolutives ont été cartographiées sur le réseau métabolique global. À l'aide d'outils issus de la théorie des graphes, nous avons alors analysé la position de ces activités enzymatique dans le réseau. Le centre du réseau métabolique est principalement composé de voies métaboliques primaires alors que, et les voies métaboliques secondaires sont principalement en périphérie. Nous avons également montré que les activités enzymatiques spécifiques de certaines espèces ont tendance à occuper la périphérie du réseau, et présentent une connectivité plus faible au sein du réseau métabolique. Elles servent souvent d'alternatives aux activités communes. Lorsque nous regroupons les activités enzymatiques en fonction de leur similarité de profils, nous observons que ceux ayant des profils similaires ont tendance à se regrouper au sein du réseau. Nos observations indiquent également que la perte d'activités enzymatiques qui connectent deux parties du réseau est tolérée pour deux raisons : soit une partie affectée du sous-réseau est considérée comme dispensable, ou une activité enzymatique alternative existe pour lier les deux parties. Les résultats de cette étude indiquent que beaucoup de pertes enzymatiques ont principalement affecté l'évolution du réseau métabolique des champignons, ces pertes ont joué un rôle dans la divergence de certains groupes taxonomiques chez les champignons. Nous montrons qu'il semble également y avoir une contrainte sur l'émergence d'activités enzymatiques spécifiques. Enfin, le réseau métabolique exerce une pression sur la conservation des activités enzymatiques où certaines positions dans le réseau sont plus sujettes aux pertes.
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Cite

Vahiniaina Herinjiva Andriamanga. Exploration de l'évolution du réseau métabolique chez les champignons. Réseaux moléculaires [q-bio.MN]. Université Paris-Saclay, 2023. Français. ⟨NNT : 2023UPASL150⟩. ⟨tel-04449819⟩
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